I hvalens buk utspiller seg sommeren 2025. Russernes angrepskrig i Ukraina pågår. Donald Trumps handelskrig ryster de globale markedene. I Gaza sultes barn i hjel. I Europa brenner skogene. I Norge nærmer høstens stortingsvalg seg. Nyskilte Jonas Sverdrup har plutselig ingen planer.
I midten av juli tar Jonas toget fra Bergen til fødebyen Oslo, etter at ekskona har reist på ferie med sønnen deres. Jonas vil følge innfallsmetoden de tre ukene han får låne leiligheten til en barndomsvenn. Men innfallene uteblir, i en by forlatt av familie og venner. Maud Elvebakken har ikke noe behov for å reise fra hjembyen Oslo. Hun liker unntakstilstanden høysommeren byr på, åpningene den gir. Hun vil samle venner og bekjente som er igjen i byen rundt et langbord i bakgården sin, og se hva som skjer. Også Jonas, som hun ikke har truffet siden de var barn i den vrimlende hagen til faren hennes, Ole Elvebakken: grunnlegger av reklamebyrået Simulakrum og «mover and shakernes mover and shaker». Disse sommerukene skal vise seg å ikke bare åpne opp for nye menneskebånd, men også for en fortid Jonas og Maud på hvert sitt vis har bygd opp voksenlivet sitt som et vern mot.

I hvalens buk er en selvstendig oppfølger til I Pantalones hus og andre bind i Pantalone-trilogien.